犬夜叉是犬妖之父与人类母亲十六夜所生的半妖。因为体内同时流着妖怪与人类的血，他从幼年起便很难真正归属于任何一边：在人类眼中是怪物，在妖怪眼中又是不纯的半吊子。孤独和排斥让犬夜叉养成粗暴、好斗、嘴硬的性格，也让他执着于四魂之玉，想借玉的力量成为真正的妖怪。可半妖之身并不只是缺陷，它也让他能理解弱小者的恐惧，并在关键时刻保留人心。
五十年前，犬夜叉与守护四魂之玉的巫女桔梗相遇。两人本可能以四魂之玉改变彼此命运，却被奈落设计误会。桔梗以最后力量将犬夜叉封印在御神木上，犬夜叉也在沉睡中背负被背叛的恨意。五十年后，来自现代的日暮戈薇穿越食骨之井来到战国时代，解开封印，也让四魂之玉重新卷入纷争。犬夜叉起初只想夺玉，却在与戈薇共同寻找碎片的旅途中，被她的直率、善良和毫不退让逐渐改变。
犬夜叉继承父亲以牙铸成的铁碎牙。最初的他不懂得真正驾驭这把刀，只把它当成强大的妖刀；随着与杀生丸、奈落及各路妖怪交战，他逐渐学会风之伤、爆流破、金刚枪破、龙鳞铁碎牙和冥道残月破等力量。铁碎牙保护人类的本质，也不断逼他面对自己半妖身份。每逢朔月之夜，犬夜叉会失去妖力变成人类，黑发黑眼，必须把脆弱藏起来；这使他比一般妖怪更明白力量并非永远可靠。
铁碎牙同时也是压住妖血的鞘。犬夜叉一旦失去这把刀的制衡，父亲一族的凶暴血脉会浮上来，使他眼睛泛红、脸上现出妖纹，只剩杀戮本能。面对悟心鬼、龙骨精等强敌时，他并非只是在追求更强招式，也是在学习不被力量吞没。刀刀斋、冥加和杀生丸都以不同方式逼他理解父亲留下铁碎牙的用意：这把刀不是让他抛弃人类一面，而是让他带着人心使用妖怪之力。
旅途中，犬夜叉与戈薇、弥勒、珊瑚、七宝结成同伴，与云母、冥加、刀刀斋等人建立联系，也不断面对桔梗复生后的复杂情感。他对桔梗有愧疚与旧情，对戈薇则在争吵和并肩作战中形成新的牵绊。奈落把许多人的仇恨缠在一起，犬夜叉一行追逐四魂碎片的旅程也变成清算奈落罪业的道路。最终，四魂之玉的纠葛结束，戈薇在现代与战国之间做出选择，回到犬夜叉身边，两人成为夫妻。
在后续时代，犬夜叉与戈薇有了女儿诸叶，却又因新的威胁被迫与孩子分离，被困入黑珍珠中的异空间。即使成为父亲，他仍保留那种嘴硬、冲动、行动先于语言的本性；但他的战斗目的已不再是证明自己像妖怪，而是守护家人与同伴。犬夜叉从“想成为完整妖怪”一路走到“接受半妖身份”。他最强的力量不只在铁碎牙，也在于他终于把曾经让自己痛苦的混血之身，变成连接人类与妖怪世界的羁绊。